Joël Veltman voegde zich in 2001 toe aan de jeugdopleiding van Ajax. Elf jaar later maakte de toen nog twintigjarige verdediger zijn debuut namens de Amsterdamse club. In totaal speelde Veltman 246 wedstrijden voor Ajax. Na acht jaar lang in het eerste elftal te hebben gespeeld, verruilde hij in de zomer van 2020 de Amsterdamse club voor Brighton and Hove Albion.